6 Aralık 1942'de Avusturya'da doğdu. Öz babası, daha o doğmadan annesinden ayrıldı ve annesi daha sonra Peter Handke'ye adını veren Bruno Handke ile evlendi. Peter Handke 1944 yılında ailesiyle birlikte Doğu Berlin'e göç etti, ama Berlin'in Ruslar tarafından abluka altına alınmasından hemen önce oradan ayrıldılar. On iki yaşına kadar, din ağırlıklı eğitim veren bir okulda okudu, sonra normal liseye geçti. Anne tarafından büyükbabası Slovak olduğu için küçük yaşlardan başlayarak bu kültüre ilgi gösterdi. 1961 yılında hukuk fakültesine girdi ve öğrencilik yıllarında yazmaya başladı. İlk roman denemesi olan Die Hornissen'in Suhrkamp Yayınevi tarafından kabul edilmesiyle birlikte eğitimini yarıda bıraktı. Bu romanın yayımlandığı 1966 yılından sonra Peter Handke yazarlık dışında bir iş yapmadı. 1971 yılında annesi intihar etti. Kendisini çok etkileyen bu olayı, Wunschloses Unglück adlı romanına konu edindi. 1972 yılında eşinden ayrılan Handke bu evlilikten olan kızını tek başına büyüttü. Yetmişli yıllarda Peter Handke hem kişisel görüşleri ve yaşam tarzı, hem de başkaldıran kişiliği nedeniyle fazlaca eleştiri aldı. 1973-78 yılları arasında Paris'te, 1978-79'da Amerika'da yaşadı. 1979'da Salzburg'a döndü. Şiir, roman ve tiyatro oyunları bulunan yazarın bazı yapıtları Türkçeye de çevrilmiştir. Birkaç dile çevrilen Hiçkimse Koyunda Bir Yıl adlı romanı da Can Yayınları arasında çıkmıştır. Peter Handke, Paris'te yaşamaktadır.

2019 Nobel Edebiyat Ödülü Avusturyalı yazar Peter Handke'e verildi.